Né le 20 janvier 1963, il est le deuxième d’une famille de trois enfants. La famille vit à Nashville dans le Tennessee. Jamie Denton y passe une enfance tranquille en jouant au Basket-ball.
Pour ce qui est des études universitaires, il sort diplômé en Publicité avec mention de l’université du Tenessee.

Cependant Jamie Denton entretient une nouvelle passion, le théâtre. Il fait d’ailleurs sa première apparition dans une pièce de théâtre dans Our Town interprétant le rôle de Georges Gibbs 1986. Son amour pour la comédie va lui permettre de rejoindre la compagnie de Théâtre The Griffin en 1987 et d’arrêter son métier de publicitaire qu’il pratiquait depuis quatre ans pour devenir acteur. Il est d’ailleurs nominé pour le rôle du pasteur C.C Showers en tant que meilleur acteur de Chicago.

Après quelques tournées théâtrales, Jamie Denton se tourne vers la télévision. Il obtient un rôle pour la série The Untouchables, puis fait quelques apparitions dans JAG, Sliders les Mondes Parallèle, Dark Skies et Moloney.

C’est en 1997 ce qu’ils que Jamie Denton auditionne pour la série The Pretender. Au départ les producteurs ne savaient pas encore ce qu'ils allaient imaginer comme suite. Mais le soir même il obtient le rôle du psychopathe Monsieur Lyle. Son rôle devait se restreindre à quelques apparition dans certains épisodes. De plus Jamie Denton était sur un autre projet, celui de sa propre série, The Hanleys, mais elle n’a jamais vu le jour. De coup, il se rattrape sur son personnage glacial de Monsieur Lyle et son rôle fut développé sur The Pretender pour la troisième et quatrième saison apparaissant même au générique de la série.

Cette même année, c’est au cinéma qui fait ses premiers pas. On le voit dans That Old Feeling interprétant Keith Marks, puis dans Volte Face aux côtés de Nicolas Cage et John Travolta, et enfin dans le rôle de Mitch pour Primary Colors en 1998.

Pour la quatrième saison de The Pretender, le personnage de Monsieur Lyle est beaucoup moins présent. Il décide alors de se consacrer à nouveau au théâtre, il joue Steve dans la pièce In Walked Monk qu’il transformera en film par la suite sous sa direction en 1999. La même année il apparaît dans deux séries en gest star dans un épisode de Ally Mc Beal et dans Two Guys and a Girl.

Le Dernier projet de Jamie Denton est une série noire Asylum dont le tournage a commencé cette année 2000.

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